Bộ phim “Kamen Rider × Kamen Rider Ghost & Drive: Super Movie War Genesis” mở đầu tại văn phòng Sở cảnh sát Tokyo. Một người đàn ông đến nhờ Phòng điều tra giải quyết một vụ án bí ẩn. Otta khích lệ Shinnosuke nhận việc này, nhưng Shinnosuke lại khá nghi ngờ về nó. Anh nhớ lại việc Roidmudes bị tiêu diệt hoàn toàn và những khó khăn với hệ thống Drive cách đây ba tháng. Shinnosuke tự nhủ mình phải tìm cách vượt qua, trước khi lấy một cái nhẫn từ Kiriko.
Chưa kịp nói ra suy nghĩ của mình, Kiriko bất ngờ xuất hiện, bắt còng tay Shinnosuke và lôi anh đến văn phòng của giám đốc, tuyên bố rằng anh đã bị bắt. Trong khi đó, một Gamma Superior đang lén lút lấy trộm đồ trang sức ở một cửa hàng. Onari deduce rằng Gamma có liên quan đến vụ này, và Akari đồng ý với suy luận đó. Takeru ngay sau đó tìm cách theo dõi bọn họ và chuẩn bị biến đổi, nhưng Gamma lại khôn khéo đánh lừa Takeru bằng tuyên bố rằng hắn chống đối bạo lực trước khi chạy thoát thành công.
